Als junges Mädchen schlug sie zunächst eine musikalische Laufbahn ein, nachdem sie schon im Alter von drei Jahren den Gesang zum Gitarrenspiel ihres berühmten Bruders River beigesteuert hatte. So hiess ihre erste, mit River gegründete Band Aleka's Attic. Danach tourte Rain anderthalb Jahre mit den Red Hot Chili Peppers und lieferte Backing Vocals zu "Bang and Blame" von R.E.M. und "Everything's Alright" von der Combo Thermadore. Zu dem Film "Happiness" steuerte sie zusammen mit Michael Stipe den gleichnamigen Titelsong bei.
Schauspielerisch machte Rain Phoenix erstmals in TV-Serien wie "Family Ties" (1982) oder "Amazing Stories" (1985) von sich reden, worauf Rollen in Kinofilmen folgten, zunächst in der Fantasykomödie "Traumfrau vom Dienst" (1987). Weitere Rollen hatte sie danach in Gus Van Sants "Even Cowgirls Get the Blues" (1993), und ebenfalls unter Gus van Sant, allerdings ungenannt, in "To Die For" (1995). 1997 entstand das Drama "Showdown in der Hölle", in der man Rain an der Seite von Eric Roberts bewundern konnte.
Bereits 1994 sah Rain als Model in den populären Kampagnen von CKOne und Levi's. 2000 sah man sie in Gil Cates' Komödie "Spent", sowie mit Christina Ricci in "I Woke Up Early the Day I Died" - basierend auf einem unverfilmten Ed Wood-Skript. 2001 entstanden das TV-Drama "Stranger Inside", das Drama "The Sleepy Time Gal" mit Jacqueline Bisset sowie Tim Blake Nelsons "O".
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