In dieser Zeit erarbeitete er sich auch einen Ruf als Regisseur für Musik-Videos. 1989 gab John Dahl mit dem film noir-Thriller "Kill Me Again - Töten Sie mich" seinen Einstand als Filmregisseur. Kritiker und Publikum wurden auf den talentierten Youngster erstmals durch "Red Rock West" (1992) aufmerksam. Der raffiniert konstruierte und mit viel Gespür für schwarzen Humor inszenierte Noir-Thriller mit Nicolas Cage, Lara Flynn Boyle und Dennis Hopper in den Hauptrollen begründete Dahls Status als hoffnungsvoller Newcomer unter Hollywoods Regisseuren.
Den Durchbruch schaffte er dann mit seinem dritten Film, dem Erotik-Thriller "Die letzte Verführung" (1994), in dem Linda Fiorentino u.a. Peter Berg und Bill Pullman ziemlich übel mitspielt. "Die letzte Verführung" wurde ein internationaler Kritiker-Erfolg, der nur wegen unglücklicher formaler Umstände durch das Raster der verdienten Oscar-Nominierung fiel.
Fürs Fernsehen inszenierte Dahl mit "Morgen werde ich sterben" (1993) eine der besten Episoden der am film noir orientierten Krimi-Serie "Gefallene Angel".
Ein weiteres Mal spielte Linda Fiorentino in Dahls Suspense-Krimi "Im Augenblick des Todes" (1995) die Hauptrolle. Diesmal standen ihr Ray Liotta und Peter Coyote zur Seite. 1998 hat John Dahl mit seinem Bruder Rick die Dokumentation "Striking Back: A Jewish Commando's War Against The Nazis" zusammengestellt.
Außerdem arbeiten beide gemeinsam an dem Film "Blackout". Danach inszeniert John Dahl den Spielerfilm "Rounders" mit Matt Damon, Famke Janssen, Martin Landau, John Malkovich und John Turturro. 1999 schrieb John Dahl mit Bruder Rick und John Carpenter das Drehbuch zu dem Film "Meltdown", den der Niederländer Ate de Jong inszenierte. 2001 nahm er sich das albtraumhafte Road-Movie "Joyride - Spritztour" vor.