Ihren Abschluss am Vassar College machte Marguerite Moreau 1999. Sie erhielt gleich anschließend die Hauptrolle in der Doku-Parodie "Off the Lip" und in dem einstündigen Pilotfilm "Wall to Wall Records". Auch in der modernen Shakespeare-Fassung "Rave Macbeth" (2001) übernahm sie eine Hauptrolle.
2001 war Moreau auf dem Sundance Film Festival neben Janeane Garofalo und David Hyde Pierce in der Hauptrolle des sinnlichen Independent-Films "Wet Hot American Summer" zu sehen und spielte in dem Horrorfilm "Die Königin der Verdammten" (2001). Und neben Dennis Hopper übernahm sie die Titelrolle in "Feuerteufel - Die Rückkehr", dem Miniserien-Sequel für den Sci-Fi Channel, das Stephen Kings Roman fortsetzt.
Weitere Filme und Serien mit Marguerite Moreau: "Smallville" (Serie), "The Locket" (beide 2002), "Two Days", "Easy", "Das Urteil - Jeder ist käuflich" (alle 2003), "Off the Lip", "Helter Skelter" (Miniserie), "Sucker Free City", "Life As We Know It" (Serie, alle 2004), "O.C., California", "Lost" (Serien, beide 2005), "What About Brian" (2006), "Ghost Whisperer - Stimmen aus dem Jenseits" (2007), "Parenthood" (Serie, 2010).
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