Cotten gleicht einem englischen Gentleman, der zurückhaltend mit altmodischem Gespür für Recht und Anstand seinen Weg geht. Er ist einer der ganz großen, aber einer, der sich immer ganz klein macht. Der Schriftsteller Holly Martins in "Der dritte Mann" im Wien der Nachkriegszeit, der seinen verschollen Freund Harry Lime sucht (Orson Welles) ist die tragische Gestalt in diesem Klassiker von Carol Reed. Holly wird zurückgehen nach Amerika und er ist derjenige, der die ganzen Horror-Erlebnisse vertuschen wird, der mit der Zigarette nach der Beerdigung den Weg entlanggeht, geprügelt und doch edel - alles in sich verschließend.
Zwar gehört Cotten nicht zur ersten Garde der bekannten Stars, aber seine Figur ist immer wichtig als Gegenpart des Helden. Das ist auch seine Funktion in "Citizen Kane", wo er Orson Welles kritischen Freund und Verleger Jed Leland spielt, oder in King Vidors "Duell in der Sonne". Dort ist er der kultivierte Sohn eines Großgrundbesitzers, der der schönen Jennifer Jones, die wegen ihres indianischen Blutes nicht standesgemäß ist, einen Heiratsantrag macht. Obwohl Cotten mit Orson Welles, Alfred Hitchcock, William Dieterle, King Vidor und Robert Aldrich arbeitet, gerät er später eher etwas in Vergessenheit. Er geht ans Theater zurück und hat 1953/54 einen großen Erfolg mit "Sabrinas Fair". Gleichzeitig unterschreibt er einen Vertrag bei der Centfox für eine Reihe von Fernseharbeiten.
Vom edlen Geistesmenschen kommt er zu Schurkenrollen. Hitchcock ist es, der ihn als Witwenmörder in "Im Schatten des Zweifels" (1942) in eine Rolle des Abgründigen und des Schreckens bringt. Und in Robert Aldrichs "Wiegenlied für eine Leiche" (1964) ist er der "Ermordete", der Schrecken, der Bette Davis in den Wahnsinn treibt. Obwohl er eine Reihe von Schurken spielt, bleibt ihm der Ruf des Romantikers, des sensiblen und enttäuschten Menschen. Der stammt auch aus den Zeiten, da er mit William Dieterle eine ganze Serie von Filmen drehte - bezeichnend für die sozialromantischen Dramen des US-Nachkriegskinos. Und noch einmal tritt er aus dem Schatten der Reißer, als er in Michael Ciminos "Heaven's Gate - Das Tor zum Himmel" den Reverend Sutton spielt - eine Nebenrolle.
Weitere Filme mit Joseph Cotten: "Im Schatten des Zweifels" (1942), "Das Haus der Lady Alquist" (1943), "Liebesbriefe" (1945), "Duell in der Sonne" (1946), "Jennie - Das Porträt einer Liebe" (1948), "Der Stachel des Bösen", "Sklavin des Herzens" (beide 1949), "Orson Welles' Othello" (1949), "Sklavin des Herzens" (1949), "Peking-Express" (1951), "Der Tag der Vergeltung" (1952), "Niagara" (1952), "Blutige Hände" (1955), "Von Rache getrieben" (1956), "Im Zeichen des Bösen" (1957), "El Perdido" (1961), "Denn keiner ist ohne Schuld" (1965), "Die um Gnade winseln", "Entscheidung am Big Horn" (beide 1965), "Der Diamantenprinz" (1967), "Die Grausamen" (1967), "Gangster 70" (1968), "Jung, hübsch und hemmungslos" (1969), "Tora! Tora! Tora!" (1969), "U 4000 - Panik unter dem Ozean" (1969), "Das Schreckenskabinett des Dr. Phibes", "Lady Frankenstein" (beide 1971), "Teuflisches Spiel" (1972), "Empfindliches Gleichgewicht" (1973), "Jahr 2022 ... Die überleben wollen" (1973), "Das Ultimatum" (1976), "Verschollen im Bermuda-Dreieck" (1976), "Das Concorde Inferno" (1978), "Die Insel der neuen Monster" (1978), "Der Leichenwagen" (1989) und "Survivor" (1981).