Der ehemalige Luftwaffenpilot Porco Rosso lebt seit Ende des Ersten Weltkriegs zurückgezogen auf einer versteckten Adria-Insel. Ein Erlebnis aus dem Krieg lässt ihn nicht mehr los, der traumatisierte Veteran hat die Gestalt eines Schweines angenommen. Seinen Lebensunterhalt verdient er, indem er Kopfgeldjagd auf Luftpiraten macht. Zwischen Jägern und Gejagten herrscht ein ungeschriebener Ehrenkodex, der ihr Leben regelt. Als der amerikanische Kopfgeldjäger Curtis eintrifft, der zudem noch ein Auge auf Porcos alte Liebe Gina geworfen hat, gerät das Gefüge in Gefahr. Nach einem verlorenen Duell muss Porco fliehen und seine Maschine in Mailand reparieren lassen. Im faschistischen Italien trifft er auf die junge Ingenieurin Fio. Sie kann sein Flugzeug reparieren und flieht mit Porco. An ihr Heckruder heften sich gleich drei Verfolger: die Piraten, Curtis und Italiens Luftwaffe, die noch eine alte Rechnung mit Porco offen hat ...