Seinen Durchbruch feierte John Corbett, der 1,96-Meter-Hüne aus West Virginia, im Jahre 2000, als er an der Seite von Sarah Jessica Parker in der Kultserie "Sex and the City" auftrat und bis 2003 in insgesamt 22 Folgen Carrie Bradshaws Freund, den Möbeldesigner Aidan Shaw, spielte. Diese Rolle brachte ihm zweimal eine Nominierung für den Golden Globe. In diese Zeit fällt auch sein Kinoauftritt als Ian Miller an der Seite von Nia Vardalos in dem Überraschungshit "My Big Fat Greek Wedding" (2002), der die kulturellen Verständigungsschwierigkeiten eines Amerikaners und einer Griechin porträtiert. Ein Wiedersehen mit der "Sex and the City"-Crew gab es 2010 in der Kino-Fortsetzung "Sex and the City 2" (2010), die jedoch nicht an den Erfolg des ersten Kinoeinsatzes anknüpfen konnte.
Doch John Corbett übte den Beruf des Schauspieler schon lange vor diesen Erfolgen aus, auch wenn er vorher etwa sechs Jahre lang in einem Stahlwerk arbeitete, bevor er 1987 in Ridley Scotts Kriminalfilm "Der Mann im Hintergrund" (1987) an der Seite von Mimi Rogers und Tom Berenger sein Filmdebüt gab. Als schrulliger Radiomoderator Chris Stevens übernahm er seine erste größere Rolle in der TV-Serie "Ausgerechnet Alaska" (1990-1995), die ihm sowohl eine Emmy-Nominierung (1992) als auch eine Golden-Globe-Nominierung einbracht. 1990 spielte Corbett in dem Actionfilm "Flug durch die Hölle", wo er in einer Nebenrolle als "Big Augie" neben Willem Dafoe und Danny Glover zu sehen ist. Neben der Schauspielerei trat Corbett auch oft mit seiner eigenen Band auf, mit der er im April 2006 sein erstes Album herausbrachte. Das Ergebnis: eine Mischung von Country-Songs und Southern Rock. Auf seine Arbeit als Sänger und Schauspieler angesprochen, äußerte Corbett: "Die Schauspielerei ist vielleicht das, womit ich meinen Lebensunterhalt verdiene, aber die Musik war schon immer meine Leidenschaft".
In den folgenden Jahren trat Corbett vermehrt in Liebesfilmen auf wie etwa der Komödie "Weil es dich gibt" (2001). Hier verkörperte er an der Seite von Kate Backinsale und John Cusack den Musiker Lars Hammond. 2004 stand er in der Tragikomödie "Liebe auf Umwegen" (2004) als Pastor Dan Parker Kate Hudson in ihrer Rolle als Ersatzmutter Helen mit Rat und Tat zur Seite. Den Erfolg von "Sex and the City" und "My Big Fat Greek Wedding" wusste Corbett nicht lange zu nutzen. Er konnte sich zwar über Beschäftigung nicht beklagen, spielte aber dennoch eher weniger große Parts. So tauchte er etwa als Hilfsarbeiter Burwell in dem vorhersehbaren Horrorstreifen "The Messengers" (2007) neben Kristen Stewart und Dylan McDermott auf und mimte in einer kleinen Nebenrolle den Polizisten Dante Demille in dem Thriller "Street Kings" (2008) neben Keanu Reeves und Forest Whitaker.
Weitere Filme und Serien mit John Corbett (Auswahl): "Wunderbare Jahre" (Serie 1988), "Tombstone" (1993), "Innocent Victims", "Duckman: Private Dick/Family Man" (Serie), "Don't Look Back - Die Killer im Nacken", "Die Stunde der Teufelinnen", "Blutrausch - Die Morrison Morde" (alle 1996), "Volcano" (1997), "The Visitor - Die Flucht aus dem All" (Serie 1997-1998), "Starship 'Osiris'" (1998), "Tage voller Blut - Die Bestie von Dallas", "Countdown - Der Himmel brennt" (beide 1999), "Rocky Times", "Love Chronicles" (Serie), "In der Tiefe lauert der Tod", "Dinner Rush - Killer zum Dessert", "Desperate But Not Serious", "Scheidung auf Amerikanisch" (alle 2000), "Charlie und das Rentier" (2001), "The Chris Isaak Show" (Serie), "The Griffin and the Minor Canon" (beide 2002), "Naked Hotel", "My Dinner with Jimi", "Lucky" (Serie), "Gary the Rat" (Serie, alle 2003), "Ein Elvis kommt selten allein", "Raise Your Voice - Lebe deinen Traum", "Bigger than the Sky" (alle 2004), "Jagd nach Gerechtigkeit", "Magnificent Desolation: Walking on the Moon 3D" (beide 2005), "Dreamland" (2006), "Manchild" (Serie), "Nora Roberts - Der weite Himmel" (beide 2007), "Auf brennender Erde" (2008), "Baby on Board", "Mein fast perfekter Valentinstag" (beide 2009), "Taras Welten" (Serie 2009-2011), "Schwesterherzen - Ramonas wilde Welt", "Hallmark Hall of Fame" (Serie), "November Christmas" (alle 2010), "Glen Martin DDS" (Serie), "Parenthood" (Serie, beide 2011), "The Boy Next Door" (2015), "My Big Fat Greek Wedding 2" (2016).