Ihr Filmdebüt gab sie bereits als 15-Jährige in Tony Bills "Die Schulhofratten von Chicago" (1980). Sie ist die Tochter des Schauspielers Dick Cusack und die Schwester von den ebenfalls schauspielernden Ann (Jahrgang 1961), Bill (Jahrgang 1964), John (Jahrgang 1966) und Susie (Jahrgang 1971). Besonders gerne und entsprechend häufig trat sie an der Seite ihres Bruders John in Erscheinung. Mit ihm spielte sie in "Class - Vom Klassenzimmer zur Klassefrau" (1982), "Das darf man nur als Erwachsener", "Grandview, U.S.A" (beide 1984), "Nachrichtenfieber" (1987), "Teen Lover" (1989), "Grosse Pointe Blank - Erst der Mord, dann das Vergnügen" (1997), Tim Robbins' "Das schwankende Schiff" (1999) und Stephen Frears' "High Fidelity" (2000).
Ihre Ausbildung absolvierte Joan Cusack am Piven Theatre Workshop in Evanston/Illinois, wo sie aufwuchs. Während ihres Studiums an der University of Wisconsin in Madison trat sie im Improvisationsensemble "The Ark" auf. Ihren Abschluss machte sie im Hauptfach Englisch. Auf dem Bildschirm gehörte Cusack 1985/86 zum Ensemble der Comedyshow "Saturday Night Live". Neben Anne Bancroft wirkte sie 1994 in der BBC-Verfilmung von Paddy Chayefskys "The Mother" mit. Wenn sie nicht gerade vor der Kamera steht, kann man Joan Cusack auch auf der Bühne betrachten. So trat sie etwa in der Uraufführung von "Brilliant Traces" am New Yorker Cherry Lane Theatre auf, in "The Road at La Mama" und als Imogen in "Cymbeline" am Public Theatre in New York, als Helena in "Ein Sommernachtstraum" am Goodman Theatre in Chicago, und Joanne Akalitis inszenierte sie in "Schade, dass sie eine Hure ist". Zu ihren weiteren Film-Highlight zählen etwa "Die Mafiosi-Braut" (1988), die femme fatale in "Die Addams Family in verrückter Tradition" (1993), "Two Much - Eine Blondine zuviel" (1996), "Arlington Road" (1999) mit Tim Robbins und Jeff Bridges, Richard Linklaters "School of Rock" und als "Mother" in der Zeichentrick-Real-Mischung "Looney Tunes: Back in Action" (beide 2003). Seit 1993 ist Joan Cusack mit Richard Burke verheiratet, von dem sie die beiden Söhne Dylan John (1997) und Miles (2000) bekommen hat.
Weitere Filme mit Joan Cusack: "Cutting Loose" (1980), "Nachtschwärmer" (1987), "Stars and Bars - Der ganz normale amerikanische Wahnsinn" (1988), "Verrückte Zeiten", "Das Schlitzohr von der Mafia" (1990), "Das Kabinett des Dr. Ramirez" (1991), "Ein ganz normaler Held", "Toys" (1992), "Corrina, Corrina" (1994), "Neun Monate" (1995), "Mr. Wrong - Der Traummann wird zum Alptraum" (1996), "A Smile Like Yours - Kein Lächeln wie deins" (1997), "Die Braut, die sich nicht traut" mit Julia Roberts und Richard Gere, "Toy Story 2" (Stimme im Original, beide 1999) "Wo dein Herz schlägt" (2000) mit Natalie Portman und Ashley Judd, "What About Joan" (TV-Serie, 2001), "It's a Very Merry Muppet Christmas Movie" (2002), Garry Marshalls "Liebe auf Umwegen", "Die letzte Klappe" (beide 2004), "Die Eisprinzessin", "Himmel und Huhn" (nur Stimme, beide 2005), "Friends with Money" (2006), "Mein Kind vom Mars" (2007), "Shopaholic - Die Schnäppchenjägerin", "Beim Leben meiner Schwester" (beide 2009), "Toy Story 3" (Stimme im Original, 2010), "Milo und Mars" (Stimme im Original, 2011).
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