Alan Cummings Laufbahn umfasst die unterschiedlichsten Aktivitäten. Er gehörte mehrere Spielzeiten lang der Royal Shakespeare Company an, wirkte in verschiedenen Filmen mit, arbeitete als Stand-up-Comedian, schrieb seine eigene TV-Serie und führte bei dem Kurzfilm "Butter" Regie. Der Schotte wuchs in einer ländlichen Umgebung auf. Sein Vater war Förster. Als 16-Jähriger verließ er die Schule, zog nach Glasgow, schrieb Artikel für einige Magazine und studierte an der Royal Scottish Academy of Music and Drama. Noch während seiner Ausbildungszeit debütierte Cumming in Fernseh- und Theaterprojekten. 1988 trat er das erste Mal in einer West-End-Produktion auf und wurde prompt für seine Leistung bei der Laurence-Olivier-Preisverleihung in der Kategorie vielversprechendster Newcomer nominiert.
Noch vier weitere Male stand er auf der Nominierungsliste für den Olivier-Award, was ein absoluter Rekord ist. In den Händen halten konnte er den Preis schließlich 1991 für seine Rolle in "Accidental Death Of An Anarchist". Drüber hinaus wurde Alan Cumming für seine Darstellung des Hamlet am Londoner Donmar Warehouse ausgezeichnet und für den Shakespeare-Globe-Award vorgeschlagen. Außerdem arbeitete er als Dramaturg und Regisseur für das Royal National Theatre und wurde zudem als zweite Hälfte des Komiker-Duos Victor & Barry bekannt. Alan Cumming fungierte auch als Co-Autor und Star der BBC-Sitcom "The High Life" und gewann 1992 für "Bernie und der Weihnachtsgeist" bei der britischen Comedy-Award-Verleihung den Preis als Top-Television-Newcomer.
1997 realisierte er für die BBC eine Reihe von Kurzfilmen unter dem Titel "The Cumming Attraction". Im gleichen Jahr war er in dem Musical "Cabaret" zu sehen und wurde mit dem Olivier-Award für den besten Musicalschauspieler geehrt. Trotz seiner vielen Fernseh- und Theater-Aktivitäten hat Cumming noch Zeit für zahlreiche Spielfilmrollen. So war der Schauspieler unter anderem in Stanley Kubricks letztem Film "Eyes Wide Shut" (1999) zu sehen, in dem Kostümfilm "Plunkett & Macleane" (1999) von Jake Scott und mit den Spice Girls in ihrem Flop "Spice World - Der Film" (1997). Zuvor spielte er neben Mira Sorvino und Lisa Kudrow in "Romy und Michele" (1997) und in der Jane-Austen-TV-Adaption "Jane Austens Emma" (1996) neben Gwyneth Paltrow.
In dem Bond-Film "James Bond 007 - Goldeneye" (1995) machte er als russischer Computerfreak Boris Grishenko auf sich aufmerksam. Außerdem spielte er in Pat O'Connors "Circle of Friends - Im Kreis der Freunde" (1995), in Ian Sellars "Prag" (1991), in "Probezeit" (1994) mit William Hurt und in "Die letzten Romantiker" von Jack Gold. 1990 absolvierte Alan Cumming eine Spielzeit am Broadway in New York mit dem Musical "Cabaret". Für seine Darstellung bekam der vielbeschäftigte Schotte den Tony-Award, den bedeutendsten Theaterpreis der USA.
Weitere Filme mit Alan Cumming: "Buddy - Mein haariger Freund" (1997), "Annie - Weihnachten einer Waise", "Titus" (beide 1999), "Cuba libre - Dümmer als die CIA erlaubt", "Die Flintstones in Viva Rock Vegas", "Get Carter - Die Wahrheit tut weh" (alle 2000) sowie "Spy Kids" (2001), "Spy Kids 2 - Die Rückkehr der Superspione", "Nicholas Nickleby" (beide 2002), "X-Men 2", "Mission 3D" (beide 2003), "Garfield" (nur Sprecher), "Kifferwahn" (beide 2004), "Die Maske 2: Die nächste Generation", "Mr. Ripley und die Kunst des Tötens" (beide 2005), "X-Men: Der letzte Widerstand" (2006), "Dare - Hab' keine Angst, tu's einfach!" (2009), "Burlesque" (2010).